聖林寺の創建は古く、奈良時代の和銅5年（712）に、談山妙楽寺（現 談山神社）の別院として藤原鎌足の長子・定慧（じょうえ）が建てたとされています。
幾度か火災に遭い伽藍が焼失しますが、江戸時代中期、大神神社の神宮寺の一つ、平等寺の僧侶・玄心律師が再興。以後、神宮寺との交流が深くなり、天台寺院である妙楽寺の山内にありながら、聖林寺は真言宗の律院として明治時代まで栄えることとなりました。

もとは「遍照院」と称していましたが、享保年間（1716～1736年）に妙楽寺の大僧正・子暁によって「聖林寺」と改称。
同じ頃、聖林寺の文春は女人泰産を願い、大石仏造像の願をかけて諸国行脚の旅に出ます。４年７ヶ月に及ぶ托鉢による浄財を集め、現在の本尊である子安延命地蔵を建立しました。
安産・子授け祈祷の寺として、その霊験は広く知られるところです。

江戸時代中期から明治時代にかけては、学問所としても名を広めました。
中興である大桂和尚の名は畿内一円に及び、郡山藩の大名行列も上人が乗る駕籠に道を譲ったと云われています。
また、明治時代初期には叡弁・一源の両上人が才を認められ、法隆寺山内の北室律院に迎えられました。叡弁和尚は真言教学の発展と整備を努め、一源和尚は独自の灌頂の法則（受戒の作法）を確立。後に一源和尚の徳を称え、その法統を受け継ぐため、大和・河内の７０もの寺院が参集しました。彼らは「一源派」とも呼ばれ、聖林寺の門前に建つ大界外相（律院の結界を示す）の碑が、慈雲尊者の揮亳なのもその縁によるものといえます。